|
Raças do vírus Y da batata
(PVY) e a questão da variante NTN
Eng. Agr. José Alberto Caram de Souza-Dias (Ph.D)
Pesquisador Científico do Instituto Agronômico
de Campinas (IAC) - Centro de Fitossanidade / Virologia
e-mail: jcaram@cec.iac.br Cx.P. 28; 13020-902; Campinas,
SP (fone: 0xx19-32415188, ramal 360)
Assim como acontece no reino animal e vegetal, a diversidade
genética, que resulta na ocorrência de
raças entre indivíduos de uma mesma espécie,
também ocorre entre microorganismos causadores
de
moléstias em plantas. Os vírus não
são exceção à regra e neste
artigo enfocaremos esse aspecto biológico em
relação ao vírus Y da batata, cujo
nome científico é Potato Virus Y (PVY),
sendo suas características morfológicas
e epidemiológicas descritas na Família
dos Potyvirus (Kitajima, et al. 1997; Zerbini &
Zambolin, 1999). Nos últimos 6 a 7 anos, o PVY
tem sido o principal problema virológico relacionado
com a
degenerescência da batata-semente no Brasil (Souza-Dias,
Tristão e Miranda Fo., 1995; Figueira et al.,
1996). O PVY vírus é causador da moléstia
conhecida por “mosaico” devido as variações
na tonalidade de verde entre as nervuras dos folíolos
apicais. Esses sintomas podem se manifestar nas formas
“leve”, “severa” ou “pinheirinho”,
sendo que as perdas variam de 30 a 100% em função
das raças. Tanto as
variações de sintomas como de perdas podem
estar associadas não só com variedades
de batata mas também com raças do PVY.
A nível mundial, é conhecida pelo menos
3 raças bem distintas do PVY que infectam a cultura
da batata: PVYO, PVYN e PVYC (Salazar, 1996; Beemster
and de Bokx, 1987; Banttari et al, 1993). Pode ainda
haver variantes dentro desses grupos, como por exemplo
uma variante do PVYN que se denomina: PVYNTN (Jeffries,
1998). Conforme veremos a seguir, cada uma dessas raças
(ou variantes genéticas) do PVY
apresentam características peculiares quanto
a expressão de sintomas, distribuição
geográfica e técnicas para identificação.
PVYO
A raça PVYO encontra-se disseminada no mundo
todo e é a predominante na América do
Norte (Banttari et al., 1993). É causadora de
necrose em forma de riscas nas nervuras secundárias
(face inferior do
folíolo) com formato de anéis necróticos
de cor marrom escuro, mais comum na parte apical da
planta. A intensidade das necroses é geralmente
maior nos casos de infecção primária,
isto é, durante a estação corrente.
Figura 1. Folhas apicais de plantas
de batata var. Itararé apresentando folíolos
enrugados e com
curvatura acentuada para baixo. As riscas necróticas
nas nervuras são típicas da infeção
pelo
PVYO que neste caso é primária.
Além dos sintomas de mosaico, as plantas de
batata originadas de tubérculos (batatas- sementes)
infectados pelo PVYO podem apresentar ainda aspecto
de “pinheirinho” devido a necrose de pecíolos
e queda das folhas mais velhas. Pode-se observar também
nessa virose, folhas ressecadas e dependuradas na parte
mediana das hastes (Figura 1). Esses sintomas podem
ser vistos tanto na infecção primária
precoce como na secundária, quando o vírus
é perpetuado pela batata-semente (Figura 2).
A raça PVYO pode ser identificada através
da inoculação pelo inseto vetor ou fricção
mecânica em plantas-testes de fumo (Nicotiana
tabacum L. cv. Turkish), nas quais causa apenas clareamento
das nervuras e avança para mosaico leve sob condições
de temperaturas amenas. Sob condições
de
dias mais quentes pode-se observar apenas leve clorose
em comparação com controles sadios, mas
os sinais de necrose nas nervuras permanecem visíveis,
principalmente na face inferior dos limbo foliar. Essa
resposta das plantas testes de fumo para com a raça
PVYO é importante na diferenciação
biológica com uma outra raça, denominada
PVYN.
PVYN
O PVYN , ao contrário da agressividade dos sintomas
expressos pelo PVYO, essa raça manifesta
geralmente mosaico leve em plantas de batata. Folíolos
apicais de plantas de batata de diferentes variedades
não apresentam riscas necroticas nas nervuras,
apenas variações de amarelo internerval
e ondulação do limbo foliar (Figura 3
A, B ). Entretanto, essa afirmativa de ausência
de necrose nas
nervuras nos folíolos pode não ser definitiva,
para as raças PVYN ,principalmente pelo fato
de se tratar de espécies de vírus pertencente
à família dos Potyvirus, a qual apresenta
ampla gama de diversidade genética. Além
disso, quando se trata de infecção primária
por raças variantes do próprio grupo
N , como veremos a seguir, com a raça PVY NTN
é possível que haja alguma necrose de
nervura ou riscas pardas em com formação
anelar, semelhante ao PVY O , tornando discutível
a afirmação de espécie de PVY apenas
no reconhecimento visual.
É sempre importante e necessário ressaltar
sempre que a letra N seguida ao nome do vírus
causa geralmente confusão pois esta se refere
à palavra “Necrose”, mas não
em plantas de batata (o que é raro conforme dito
acima). Esse N é sim referente à necreose
das nervuras em espécies de plantas-testes
de fumo (N. tabacum L. cvs. Turkish ou principalmente
a cvs White Burley). A raça PVYN é mais
predominante na Europa e inclusive Russia, bem como
partes da Africa e América do Sul (de Bokx,
1981). No Brasil, foi detectada em lotes de batata-semente
oriundos da Argentina (Souza- Dias, et al, 1992). Foi
também detectada na América do Norte,
mais precisamente no Canadá, em um surto ocorrido
no início da década de 90. É possível
entretanto, que a origem de isolados do PVY N identificado
no Canadá seja européia (Lacy, 1997) .
Independente de onde possa ter originado o PVYN na
América do Norte, é interessante observar
que não se tem mais registrado nenhuma ocorrência
em seus principais países produtores (Laferriere,
1999; Tompson, 2001), após mais de 6 anos de
intensivas análises serológicas (ELISA
com antissoro monoclonais) e biológicas (testes
com plantas-testes de fumo). Esse fato é sugestivo
do desaparecimento da raça PVYN tanto nos batatais
dos EUA como nos do Canadá, que pode ter ocorrido
em função de rígido e eficiente
trabalho de erradicação (Banttari et al;.
1993; Mc Donald & Singh, 1996), efetuados nesses
dois países. O ênfase que esse fato merece
é devido ser o Canadá o país que
nos últmos
anos tem exportado as maiores quantidades de batata-semente
para o Brasil, sendo a variedade Atlantic a única
importada daquele país (ANABA, 2001), e justamente
uma variedade de alta suscetibilidade ao
PVY.
PVYC
O PVYC ocorre com mais frequência na Austrália
e algumas regiões da Europa (de Bokx, 1981),
Equador (Fernandez- Northcote, 1990), América
do Norte (Ellis et al. 1997), Á frica do Sul
e Nova Zelandia (Jeffries, 1998). A raça PVYC
não tem sido identificada nas plantações
comerciais do Brasil, conforme observado em estudos
recentes (Daniels, 2000). É portanto, bastante
provável que essa raça esteja ausente
no território brasileiro.
Figura 2. Planta à esquerda:
Sintoma secundário de mosaico do tipo “pinheirinho”,
devido a
infecção com o PVYO perpetuado pela batata-semente
(tubérculo-mãe). Planta à direita:
Sintoma
primário de mosaico, também do tipo “pinheirinho”
mas em apenas uma das hastes originadas
de uma mesma batata-semente. Essa planta exemplifica
à infecção precoce durante a estação
corrente,
PVY NTN
O PVY NTN, é uma raça variante do PVYN
. Com o aumento da disseminação das raças
N e O, conforme verificado nos últimos 6-7 anos
nas principais regiões produtoras do Brasil,
existe uma constante e
desastrosa ameaça da introdução
dessa nova e agressiva raça do PVY associada
à batata- semente importada de países
onde ela esteja ou tenha estado presente. Como podemos
observar mais adiante, a distribuição
geográfica do PVY NTN já é bastante
abrangente.
Sintomas do PVYNTN
Além de mosaico bastante evidente, com folíolos
apicais ondulados e de tamanho menor que os de plantas
sadias, são sintomas típicos do PVYNTN
as necroses superficiais que aparecem nos tubérculos
das variedades mais suscetíveis: ex. cultivares
Monalisa, Atlantic, Vivaldi etc. Essas
necroses adquirem formas de círculos, ou desenhos
do tipo meia lua, com formato de números, como
8, 6, 9, 3; ou letras, como C, O, S (Figura 4 A e B
) . A presença dos anéis necróticos
na superfície dos tubérculos é
uma das identificações biológicas
mais evidentes e aceita como indicativa para a raça
PVYNTN. Ressalta-se entretanto, que os sintomas de anéis
nos tubérculos são tão marcantes
e depreciativos que os tornam inviáveis para
o mercado. É justamente devido aos sintomas de
anéis que essa raça do vírus Y
foi denominada PVYNTN (Jeffres, 1998). Isto porque o
primeiro N do NTN
identifica a raça como pertencente ao grupo do
PVYN; as letras seguintes: TN indicam “necrose
nos tubérculos” (que na lingua Inglêsa
se escreve “Tuber Necroses”).
Figura 3 A. Plantas à esquerda:
Sintomas de mosaico severo, manifestando amarelo internerval
e ondulações nas margens dos folíolos
apicais. Planta à direita: Sintoma de mosaico
leve, difíceis
de serem identificados visualmente durante as horas
mais quentes ou ensolaradas. Esses sintomas
são devido à infecção primária
ou secundária pelo PVY N e geralmente não
apresentam
sinais de necrose nas nervuras ou pecíolos.
Figura 3 B. Planta à esquerda:
Sintomas de mosaico leve/severo devido à infecção
com o PVYN ,
com ondulações ou enrugamento do limbo
foliar. Notar variações nas tonalidades
de verde;
menos intensas que na Figura 3 A (acima). Planta à
direita: Normal.
Na fase inicial dos sintomas, os círculos são
salientes na epiderme do tubérculo (extremidade
apical) sugerindo um arranhão superficial, seguido
de erupção da epiderme. Esses primeiros
sinais são semelhantes a um inchaço de
coloração ligeiramente rosa e progridem
para ranhuras como se fosse devido a pressão
das unhas. A medida em que acentuam os desenhos necróticos,
a coloração das lesões torna-se
parda (Figura 4 B). Pode ocorre também escamações
e rompimento da epiderme no centro das lesões.
Os anéis necróticos podem estar isolados
ou unidos, adquirindo formas que sugerem as letras S,
C, U ou números 8, 9, 6, 3 ou 0. Manifestam-se
nos tubérculos por ocasião da colheita
ou logo após, durante o armazenamento. É
importante observar que os anéis necróticos
são sempre a nível de epiderme e portanto
superfícial, não se aprofundando nos interior
dos tubérculos (Figura 4 A). O fato de ficar
apenas uperficial
os sintomas do PVY NTN permite diferenciar essa virose
de outras que também causam sintomas de necrose,
evidente na superfície e também dentro
dos tubérculos, tais como: Tobacco Ratle Virus
(TRV)
ou Potato Mop-Top Virus (PMTV) (Beemster and de Bokx,
1987).
Tubérculos com os sintomas de necrose causada
pelo PVYNTN, são geralmente identificados nas
esteiras de classificação e rejeitados,
indo para descarte. Entretanto, isolados da raças
PVYNTN foram estudados no Canadá sob condições
de estufa, originados de tubérculos para consumo
(“tablestock”) importados da Califórnia
(EUA). Esses tubérculos eram tanto de pele avermelhada
como de pele branca (McDonald & Singh, 1993; McDonald
& Singh, 1996). A aparência dos sintomas nos
tuberculos, de diferentes variedades é bastante
depreciativa.
Na variedade Monalisa, que hoje ocupa mais de 60%
das áreas de batata no Brasil, as lesões
causadas pelo PVYNTN nos tubérculos chegam a
ocupar mais da metade da superfície (Figura 4
B). É interessante porém, ressaltar que
a Monalisa é uma variedade que apresenta alto
nível de resistência
às raças comuns do vírus Y (PVYO
e PVYN ), mas torna-se altamente suscetível e
sensível ao PVYNTN.
O mercado para processamento e consumo in natura no
Brasil tem nas variedades Atlantic e Bintje seu padrão
de qualidade, respectivamente. Essas duas variedades
porém, apresentam alta suscetibilidade às
raças comuns do PVY; comportam-se também
como suscetíveis à infecção
pela raça PVYNTN. Mas, quanto à manifestação
das necroses na superfície dos tubérculos,
a Atlantic apresenta-se moderadamente sensível
(McDonald & Singh, 1996) enquanto Bintje é
insensível, isto é, não mostra
sintomas
nos tubérculos apesar de infectada (Bus, 1996).
Na folhagem porém, os sintomas de mosaico podem
ser iguais ou mais severos que os causados pelo PVYN.
Há evidências que sugerem a possibilidade
de que
quanto maior a resistência da variedade ao PVY
O ou N, maior a sensitividade para com a expressão
dos sintomas de anéis necróticos superficiais
nos tubérculos, causados pelo PVYNTN (McDonald
& Singh,
1996).
Distribuição geográfica
do PVYNTN
O PVYNTN foi primeiramente descrito na Hungria em 1984
(Beczner et al;. 1984.) e desde então, em outros
países da Europa (Alemanha, Dinamarca, França,
Bélgica, Austria, e Iugoslávia) e Oriente
Médio, particularmente no Libano, onde também
se registrou a presença dessa nova raça
(Le Romancer et al. 1994.). Na Holanda, foram efetuadas
avaliações da população
de Potyvirus local (Van Den Heuvel, et al;.
1994) e até o presente não há evidências
da presença dessa raça, estando a Holanda
oficialmente livre da raça PVYNTN ( Van Den Heuvel,
1999, comunicação pessoal).
Um dos países que teve maior prejuízo
com o PVYNTN foi a Slovenia, onde, em apenas três
anos (1988-1991), ocorreu a paralisação
comercial da cultivar Igor. Essa variedade era uma das
mais cultivadas naquele País e ocupava quase
60% (18 mil ha) das áreas cultivadas com batata
(Kus, M. 1995, citado por McDonald & Singh, 1996).
Apesar de não haver registro da presença
do PVYNTN em campos de produção comercial
tanto no Canadá como nos EUA, um surto da raça
N (PVYN) ocorrido nos primeiros anos da década
de 1990, em regiões produtoras do Canadá
(Singh, 1992; McDonald & Kristjansson. 1993) foi
suficiente
para promover ações de testagens específicamente
para a raça N do PVY. Certamente este foi um
exemplo da atuação rápida que as
víroses emergentes, particularmente as da família
dos Potyvirus exigem.
Ações efetivas como essa, que envolveram
além de aspectos técnicos também
diplomáticos (Murray, 1996), permitiram evitar
potenciais prejuízos de restrições
no segmento da batata-semente.
Enquanto há relatos de que o PVYNTN já
atinge níveis epidêmicos em alguns países
do leste da Europa, Israel e Libano (EPPO, 1997), em
outros porém, como possívelmente seria
o caso dos EUA e Canadá,
essa raça pode ter se desaparecido, naturalmente
ou em função de eficientes trabalhos de
erradicação.
O perigo da introdução do PVYNTN
no Brasil e suas consequências No Brasil, um primeiro
alerta para o perigo da introdução dessa
nova raça do PVY (PVY NTN) em tubérculos
(batata-semente) importados foi publicado em 1996 (Souza-Dias,
1996). Nesse alerta chamouse a atenção
para a variedade Atlantic, devido a alta incidência
de vírus Y que estava sendo constatado em campos
plantados com batata-semente importada (“de caixa”),
ou seja, de primeira geração no Brasil
(Souza- Dias, 1995; Souza-Dias & Tristão,
1997).
Além dos danos cosméticos que o PVYNTN
causa nos tubérculos de diferentes variedades,
a sua agressividade tem sido também registrada
através da capacidade de quebrar resistência
de praticamente todos os genótipos de batata
conhecidos como resistentes ao PVYN (van den Heuvel
et a;. 1994).
A transmissão do PVY em geral é feita
na natureza através de diferentes espécies
de pulgões (afídeos), os quais estão
presentes em maior ou menor população
mas durante o ano inteiro no Brasil. Além disso,
o
PVY mantem apenas relação com o aparelho
bocal (estilete) dos insetos, significando que são
capazes tanto de adquiri-lo como de transmiti-lo em
questão de segundos, ou seja, durante as rápidas
picadas de
prova na planta (Peters, 1987). Portanto, ao contrário
do que ocorre com outros vírus da batata, como
o “Potato Leafroll Virus – PLRV” causador
do enrolamento da folha da batata (Souza-Dias e Iamauti,
1997), os pulgões transmissores (vetores) do
PVY, não precisam permanecer se alimentando por
várias horas nas plantas de batata para proceder
a aquisição ou transmissão. Fica
portanto, quase impossível o controle da
disseminação de raças do PVY se
não for feito de forma integrada. O uso de inseticidas
sistêmicos para controle dirigido aos pulgões
vetores não é tão eficiente para
controle do PVY com tem mostrado ser para o controle
do PLRV (Boiteau and Singh, 1999). Esse fato encontra
explicação nas diferenças da relação
virus-vetor-hospedeira existentes entre PVY e PLRV (Souza-
Dias e Iamauti, 1996).
Testes para identificação do
PVYNTN
O PVYNTN não apresenta até o presente
um teste biológico ou serológico (van
den Heuvel, et al. 1994), indiscutível e confiável
por si só, que permita distinção
com outras raças do PVY. A distinção
mais precisa pode ser feita apenas a nível de
ácido nucleico, isto é, com testes moleculares
do tipo RT-PCR (Glais, et al;. 1996; Singh et al; 1998;
Cerovská, 1998; Weidemann and Maiss. 1996). Em
síntese, ainda não é possível
distinguir raças do PVY via análise de
plantas-testes ou capa protéica (ELISA), mas
sim e tão somente por análise de ácido
nucleico viral, através de teste PCR (Jeffries,
1998).
Figura 4 A. Tubérculos da var.
Monalisa apresentando sintomas de anéis necróticos
típicos
da resposta à infecção pela raça
PVY NTN . As setas mostram que as lesões são
superficiais
apenas; não causando danos na parte interna dos
tubérculos afetados.
Atualmente, os testes mais confiáveis para
identificação de raças do PVY são
os da reação em cadeia da enzima polimerase,
(“Polimerase chain reaction – PCR) onde
se utilizam primers degenerados (universais) específicos
para o grupo PVYNTN (Jeffers, 1998). Para caracterizações
mais detalhadas, o material amplificado do PCR poderá
ser ainda sequenciado e ou submetido a cortes com enzima
de restrição, RFLP (Glaiss et al;. 1996).
Mais recentemente um novo conjunto de primers foi usados
para PCR com 2 ou
3 primers podendo identificar precisamente 2 PVYNTN
de 55 isolados do PVYN (Singh et al;. 1998).
No Instituto Agronômico de Campinas (IAC), as
pesquisas para identificação das diferentes
raças do PVY, em tubérculos ou folhas
de batata, têm sido efetuadas com base em testes
biológicos (Plantas-testes); sorológicos
(TAS-ELISA) e moleculares (RT-PCR). Para os testes de
PCR, o kit da empresa ADGEN Ltd (Scotland, UK) tem servido
como referência. Esse kit tem sido recomendado
pela sua alta eficiencia na diagnose seletiva do PVYNTN
em comparação com as raças PVYO
e PVYN. Entretanto,
a confiabilidade de qualquer kit para diagnose da raça
PVYNTN não pode nem deve ser apenas em função
da confirmação do produto (RNA viral amplificado)
de tamanho esperado no PCR mas, também na presença
de sintomas típicos nos tubérculos (van
den Heuvel, IPO, Wageningen, comunicação
pessoal).
Figura 4 B. O tubérculo central
apresenta sintomas iniciais da lesão causada
pelo vírus PVYNTN .
Notar a erupção (tipo inchaço)
da epiderme. Esses sintomas, em poucos dias, avançam
para
necrose em forma de ranhuras circulares, de coloração
parda.
REFERÊNCIAS
ANABA, Associação Nacional da Batata,
2001.
Batata Show. 1(1):14-15.
Banttari, E.E.; P.J. Ellis & Khurana, S.M. Paul.
1993. In: Potato Health Management, R.C. Rowe
(ed.). APS Press, St. Paul. p. 127-133. Beczner et al;.
1984. Potato Research 27: 339- 352
Beemster, A. B. R., and J.A. de Bokx. 1987. In: Viruses
of potatoes and seed potato production.
PUDOC, Wageningen. 259p
Boiteau, Gilles and R.P. Singh, 1999. American Journal
of Potato Research 76(1):31-36
Bus, C.B. 1996. In: Potato Diseases (ed. Van der Zaag
et al.) NIVAA, Den Haag. 180p.
Cerovská, N. 1998. Plant Pathol. 47:505-509
Daniels, J. 2000. Fitopatologia bras. 25(3): 565. de
Bokx, J.A. 1981. Potato Virus Y. In: Compendium of Potato
Diseases. APS Press, St. Paul-MN. pp70-71
Ellis, R., E. Stace-Smith and D. de Villiers. 1997.
Plant Dis. 81:481-484
EPPO, 1997. Potato tuber necrosis ringspot disease (PVY
NTN). EPPO Reporting Serv. 9:12- 13
Fernandez-Northcote, E.N. Control of Virus and Virus-like
Diseases of Potato and Sweet potato.
Report of the 3rd Planning Conference. Lima, Peru, 20-
22.),
Figueira, A.R.; A.C.S. Pinto & F.H.R. Moraes. 1996.
Fitopatologia Brasileira 21(suplem):425.
Glais, L., C. Kerlan, M. Tribodet, V. Marie- Jeanne
Torodo, C. Robaglia and S. Astiermanifacier.
1966. European J. Plant Pathology 102: 655-662.
Jeffries, C. 1998. FAO/EPAGRI Technical Guidelines for
the Safe Movement of Germoplasm. No. 19. Potato. Rome.
177p.)
Kitajima, E.W., A.C. Avila & R.º Resende. 1997.
Taxonomia de vírus de plantas. Fitopatologia
Bra. 22(1): 5-24.
Lacy, M. 1997. Botany & Plant Pathology Dept. Michigan
StateUniv., http://lep.cl.msu.edu/msueimp/htdoc/modc4/51691009.html).
Laferriere, L. 1999. Certification Section of the Potato
Association of America, Minutes of the
August 2, 1999 Meeting, relator: Hossein El- Nashaar)
Le Romancer, M.; C. Kerlan and M. Nedellec. 1994. Plant
Pathology 43:138-144
McDonald J.G. & R.P. Singh, 1993. Am. Potato J.
70:827.
Mc Donald, J.G. and R.P. Singh. 1996. American Potato
Journal 73(7):317-323
McDonald J.G. & G.T. Kristjansson. 1993. Plant Disease
77:87-89
McDonald, J.G. and G.T. Kristjanddon. 1993. Plant Dis
77:87-89.
Mc Donald, J.G. and R. P. Singh. 1996. Potato Journal
73(6):309-315.
Murray, L. 1996. The Senate; Debate-Issues 52, Nov.
25,1996, http://www.parl.gc.ca/english/
senate/deb-e/52db-e.html)
Peters, D. 1987. In: J.A. de Bokx and J.P.H. van der
Want. (ed) Viruses of Potato and Seed-
Potato Production (2nd. ed). PUDOC, Wageningen, 126-145
Salazar, L.F. 1996. Potato Viruses and Their Control.
CIP, Peru. 214p.)
Singh, 1992. Can. Pl. Disease Survey 72:113- 119
Singh, R.P.; M. Singh, and J.G. Mc Donald. 1998. American
Journal of Potato Research 75(6):297-298
Souza-Dias, J.A.C. de; S.M. Scagliusi, A.V. Amâncio;
H.S> Miranda Filho e A.S. Costa. 1992. Summa Phytopathologica
(18):35)
Souza-Dias, J.A.C. de; J.F.Tristão & H.S.Miranda
Fo. 1995. Fitopatologia bras. 20(Suplem): 320 (Res.
259)
Souza-Dias, J.A.C. de. 1996. Informativo Agropecuário,
Belo Horizonte, 18(184):54-63)
Souza-Dias, J. A. C. de & M.T. Iamauti. 1997. In:
“Manual de Fitopatologia, Vol. 2: 3a. ed., H.
Kimati et al., Editora Agronômica Ceres, São
Paulo. 774p.; 1997.
Souza-Dias, J.A.C. de & J.F. Tristão. 1997.
American Potato Journal, 74:469
Tompson, C. 2001. Report of the Certification Section
at the PAA Meeting, St. Augustine-FL. 3p.
Van den Heuvel, J,F.J.M., R.A.A. van der Vlugt, M. Verbeek,
P.T. de Haan & H. Huttinga. 1994.
European Journal of Plant Pathology 100:347- 356.
Weidemann, H.-L. and E. Maiss, 1996. J. Plant Dis. Prot.
103: 337-345
Zerbini, F.M. e E. Maciel Zambolim. 1999. A Família
Potyviridae – P I. RAPP , P. Fundo-RS, vol. 7:1-66).
|
